Camperio-Ciani et al 2004 Factores heredados de la homosexualidad del varón

Comentario:

La homosexualidad del varón siempre ha sido una paradoja evolucionaria. ¿Por qué la selección natural no se encargaba de suprimir el gen o genes causantes de la homosexualidad, si ésta causaba una pérdida de aptitud al provocar un descenso en la capacidad reproductiva? Más todavía: ¿se perdían los genes del individuo homosexual? Los genes de Miguel Ángel, Leonardo y todos los grandes homosexuales que no habían dejado descendencia estaban perdidos para la humanidad? Este estudio comienza a resolver esa paradoja: los genes del individuo homosexual no se pierden, sino que pasan a la siguiente generación a través de un incremento de la fecundidad de las parientas mujeres. Esta ventaja reproductiva compensa la desventaja reproductiva de la homosexualidad, y preserva su base genética para la siguiente generación.

 

Rafael Freda

Proc. R. Soc. Lond. B (2004) 271, 2217–2221 2217

The Royal Society

Recibido el  23 de abril del 2004.

Aceptado el 19 de Julio del 2004.

Publicado online el 18 de octubre del 2004

Evidencia de factores maternalmente heredados

que favorecen la homosexualidad del varón

y promueven la fecundidad de la mujer

Andrea Camperio-Ciani*1, Francesca Corna1 and Claudio Capiluppi2

*Autor para correspondencia (andrea.camperio@unipd.it)

1Department of General Psychology, Universita` di Padova, via Venezia 8, 35100 Padova, Italy

2Department of Statistics, Universita` di Padova, via San Francesco 33, 35100 Padova, Italy

Se examina la paradoja darwiniana de la homosexualidad del macho en los humanos, i.e. si la homosexualidad del varón tiene un componente genético y los homosexuales se reproducen menos que los heterosexuales, ¿entonces por qué este rasgo se mantiene en la población? En una muestra de 98 hombres homosexuales y 100 hombres heterosexuales, ambos con sus parientes (un total de más de 4600 individuos), descubrimos que las mujeres emparentadas por parte de madre con los homosexuales tienen mayor fecundidad que las mujeres parientes por parte de padre. El estudio confirma informe anteriores, en particular el de que los homosexuales tienen más parientes homosexuales por parte materna que paterna, que los homosexuales a menudo son más de nacimiento tardío que primogénitos, y que tienen más hermanos mayores que hermanas mayores. Discurrimos sobre los resultados y sus implicaciones para la investigación actual sobre homosexualidad del varón.

Palabras clave: fecundidad; homosexualidad del varón; análisis de pedigrí; éxito reproductivo

1. INTRODUCCIÓN

A menudo los determinantes de la homosexualidad son el tópico de discusiones acaloradas, en parte a causa de las supuestas implicaciones morales, pero también a causa de una dificultad genuina en explicar cómo los factores genéticos que disminuyen la fecundidad del varón sobreviven a la selección natural (Moran 1972; Bell & Weinberg 1978). A menudo el elemento que falta en esas discusiones son los datos. Aquí, proveemos nuevos datos empíricos sobre las fecundidades de las familias de homosexuales y heterosexuales, junto con descubrimientos relativos a los determinantes posibles de la homosexualidad del macho humano. También mostramos que los datos contradicen una cantidad de hipótesis sobre la base genética de la homosexualidad. Debe notarse que, en esta argumentación, todos los investigadores no dan por supuesto que los homosexuales nunca se reproducen sino que, en promedio, reducen su aptitud directa [direct fitness].

En el momento presente, dos líneas de evidencia apuntan a que hay factores genéticos parcialmente asociados a la homosexualidad del macho humano. La primera línea viene de los estudios de familiaridad de la homosexualidad. Los estudios de familia de hermanos y mellizos informan que la homosexualidad es más común en los hermanos varones de los sujetos homosexuales (Bailey & Zucker 1995). Hamer y colaboradores

(Hamer et al. 1993; Hamer & Copeland 1995), usando análisis de pedigrí, han demostrado que hay una elevada tasa de homosexualidad en la línea materna de los homosexuales. Este descubrimiento se ha interpretado como una sugerencia de la existencia genéticos vinculados al cromosoma X que favorecen la homosexualidad del varón. Los análisis de vinculación de DNA, al efectuarse en hermanos homosexuales, han localizado un factor candidato en la Xq28, una región distal del brazo corto del cromosoma X (Hamer et al. 1993; Hamer & Copeland 1995). Sin embargo, estos resultados han sido difíciles de replicar (Bailey et al. 1999; Rice et al. 1999).

La segunda línea de evidencia, independiente de la primera, viene de estudios de diferenciación sexual del cerebro durante la vida fetal, que descubrieron que, en los varones, la orientación homosexual se correlaciona con el orden tardío de nacimiento y un exceso de hermanos varones mayores (Blanchard & Klassen 1996; Blanchard 1997). Blanchard (1997) formuló la hipótesis de que el orden tardío de nacimiento y la razón de sexo de los hermanos reflejaba la inmunización progresiva de algunas madres ante el antígeno H–Y, presentado por el feto macho. Después de una cantidad de preñeces de fetos machos, el efecto creciente de esta reacción inmunitaria materna, de acuerdo con la hipótesis, debería reducir la diferenciación sexual del cerebro en los fetos machos que siguieran (Blanchard 1997). Blanchard et al. (1997) sugieren que cada hermano mayor adicional aumenta las probabilidades de homosexualidad en el siguiente varón que nazca en aproximadamente un 33%.

La meta primordial de nuestro trabajo fue replicar los resultados descritos arriba. Adviértase que las dos líneas de evidencia no son mutuamente excluyentes. Por lo tanto, investigamos ambas hipótesis de modo concomitante, usando un análisis de árbol genealógico familiar para comparar las familias de los varones homosexuales y heterosexuales.

También buscamos analizar la posible persistencia de factores genéticos que favorecieran la homosexualidad, lo que contradice la expectativa de que la selección natural eliminaría tales factores. Esta paradoja darwiniana ha sido el tópico de varios estudios, pero sigue todavía sin ser resulta. Wilson (1975), al intentar resolver la paradoja, sugirió un rol posible para los homosexuales, en calidad de ayudadores de sus familias, lo que incrementaría las aptitudes [fitnesses] de sus parientes y por tanto compensaría su aptitud directa reducida. Sin embargo, tanto Muscarella (2000) como Bobrow & Bailey (2001) e recientes estudios empíricos, mostraron que los homosexuales no actúan como ayudadores y no dan a sus hermanos y hermanas más recursos financieros y emocionales que los hombres heterosexuales a los suyos. Otros estudies de R˘ . Trivers (comunicación personal), Rice (1998) y Miller (2000) han sugerido la penetrancia [ penetrante] parcial de un factor genético homosexual candidato y formularon la hipótesis de efectos pleiotrópicos o sexualmente antagónicos, que actuarían en la personalidad, incrementando la fecundidad en portadores no homosexuales, con lo que se balancearía reducción en fecundidad homosexual (Miller 2000). Sin embargo, no se han demostrado todavía evidencia de apoyo o datos empíricos.

2. MÉTODOS

Les pedimos a 90 hombres homosexuales y a 100 hombres heterosexuales, que vivían en Italia del norte que llenasen un cuestionario anónimo, en un ambiente [setting] privado, siguiendo instrucciones escritas. Los sujetos informaron su propia orientación sexual yt proveyeron información demográfica y datos de orientación sexual referentes a sus hermanos y hermanas, primos en primer grado, progenitores, tíos, tías y abuelos y abuelas.

Homosexual subjects were sampled using the targeted metodología sampling methodology of Watters & Biernacki (1989) for accessing ‘hidden’ populations. Subjects were recruited from three associations for homosexual men and two discotheques. For comparison, the heterosexual control group was sampled from two after-work clubs and two discotheques, located in the same geographical region, controlling further for age of subjects. Sampling occurred at different times to ensure that subjects with different habits were represented. The tendency to over-sample larger families, which could have two or more homosexual siblings, was controlled by asking the composition of the family and the estimates were corrected by weighting the units with the inverse of their probability of selection. More generally, estimates referring to populations of units different from the survey units (i.e. the population of the grandmothers of the interviewed subjects) were corrected, when necessary, by weighting the units with the inverse of their probability of selection in the sample.

Accessing a ‘hidden’ population is difficult because no sampling frame exists and public acknowledgement of membership could be potentially prejudicial to the subjects; therefore, standard probabilistic sampling methods produce low response rates and unreliable responses (Heckathorn 1997).

Targeted sampling is a widely employed method for accessing hidden populations, in preference to snowball sampling (Goodman 1961) and other examples of chain-referral. All these procedures introduce well-documented biases (Spreen & Marius 1992), which we were aware of. We considered that these biases would have limited relevancy in this study, and our procedures were unlikely to be associated with such biases, owing to the fact that we accessed only  demographic variables (such as number of siblings, uncles, etc.). Moreover, the control sample was selected, using the same methodology, to reproduce the same possible biases and to guarantee the internal validity of the comparisons.

The questionnaire was designed to yield the following information: size of the aforementioned relative classes, birth order and sex of siblings, and sexual orientation of all male relatives. The questionnaires showed that the two subject groups did not differ in age (mean homosexuals, 33.22 years; mean heterosexuals,

33.06 years; two-tailed Mann–Whitney tests p¼ 0:903), education

( p¼ 0:655) or professional status ( p¼ 0:989). The information provided was considered trustworthy owing to the anonymity of the questionnaire, its simplicity (e.g. recalling numbers of brothers and first cousins) and the lack of emotionally

laden questions. Sexual orientation was self-reported, and confirmed by answers to five questions from the seven-point Kinsey scale on sexual self-identification, fantasy, attraction, imagination and personal behaviour (Kinsey et al. 1948).

Subject age was self-reported; level of education was in accordance with the Italian scholastic system; profession was separated into eight categories, devised by us. Six subjects reported information on parents and siblings only.

The homosexual frequency on the maternal line of homosexualsubjects was compared with the expected frequency on the corresponding paternal line (the observed rate of homosexuality in paternal line multiplied by the number of relatives in the material line). This was preferred to a comparison with the relative frequency for the whole population, the estimate of which, in Italy, is provisional and unreliable (Barbaglio & Colombo 2001); in fact, population estimates are based only on those individuals that have declared their sexual orientation in ersus forms. Furthermore, the whole country population rate is not adequate for comparison with the rate of geographically restricted area.

3. RESULTADOS

De acuerdo con los informes de los sujetos, los homosexuales tienen más parientes homosexuales en la línea de pedigrí del lado materno que del lado paterno; los heterosexuales no comparten este rasgo (tabla 1).

Table 1. Estimated distribution of male homosexuals in the families of study subjects.
	línea materna		línea paterna
	N	homosexuales	N	homosexuales
male relatives of homosexual subjects	396	22a	593	12
male relatives of heterosexual subjects	370	0b	604	8
a Homosexual male relatives of homosexual subjects: expected (based on the paternal line) (12=593 _ 396) ¼ 8:01; observed ¼ 22; v2 ¼ 8:92; d:f : ¼ 1; p < 0:005.
b Homosexual male relatives of heterosexual subjects: expected (based on the paternal line) (8=604 _ 370) ¼ 4:9; observed ¼ 0; v2 ¼ 3:45; d:f : ¼ 1; not significant.

In table 1, it should be noted that the higher total number (N) in the paternal line than in the maternal line naturally emerges from the following. (i) The presence of one more kin class in the paternal line (sons of paternal uncles); while in the maternal line the corresponding kin class (sons of maternal uncles) could not be included because the members of this kin class do not share the X chromosome

with our subjects. (ii) The fact that the number of fathers classified in the paternal line is higher than the number of brothers classified in the maternal line, as expected in a population with low general fecundity, such as the studied population from northern Italy. We also included fathers in the analysis, as they could, in principle, be homosexual; homosexuals are reproductive and can transmit genetic

factors (Moran 1972; Bell & Weinberg 1978).

It should also be noted that we did not compare homosexuals’ and heterosexuals’ estimates, since homosexuals may have reported a higher frequency of homosexuality among their relatives (Bailey et al. 1999). It is unknown

whether homosexuals over-estimate, heterosexuals underestimate, or both biases occur.

Regarding the relationship between birth order and sexual orientation, we found: (i) a birth-order distribution of homosexuals that was significantly different (less first borns, more second, third and fourth borns) from that of heterosexuals, both in our sample (v2 ¼ 9:89, d:f : ¼ 3, p < 0:05) and in the whole population of  northern Italy (v2 ¼ 11:03, d:f : ¼ 3, p < 0:02), as reported in census data from the Italian Bureau of Statistics (ISTAT 1951– 1981); (ii) an excess of males among older siblings in homosexuals (observed: 69 brothers, 45 sisters; expected: 57 brothers, 57 sisters; v2 ¼ 5:06, d:f : ¼ 1, p < 0:05).

We then estimated the importances of the excess of homosexuals in the maternal line and the excess of older brothers and other possible biological factors. A multiple linear regression and a logistic regression are carried out, using a stepwise selection method, to identify biological factors that might explain the observed variability in sexual orientation, measured on the seven-point Kinsey scale (Kinsey et al. 1948) and then dichotomized. Both models selected the same factors; therefore, only outcomes from linear regression are reported. The first predictor, selected by the stepwise method, was ‘number of homosexual relatives in maternal line’, accounting for 14% of the variance in sexual orientation (beta ¼ 0:489, R2 ¼ 0:14 ( p < 0:001), partial R2 ¼ 0:12). The second predictor selected, ‘number of previous male brothers’, explains 6.7% of the residual variance (beta ¼ 0:141, R2 ¼ 0:067 ( p¼ 0:001), partial R2 ¼ 0:078). Predictors not selected were: number of homosexual relatives in the paternal line, birth order, total number of brothers and age. The above model explains a limited 20% of the sexual-orientation variance (R2 ¼ 0:207, corrected R2 ¼ 0:195).

The most intriguing result derives from the pedigree analysis of fecundity. Table 2 shows that maternal relatives of homosexuals have higher fecundity than maternal relatives of heterosexuals; this difference does not appear in the paternal line.

Especially noteworthy are the differences between the groups formed by maternal aunts and mothers of homosexuals and heterosexuals. A potential confounding variable is that, owing to male birth-order effects, homosexuals may belong, on average, to slightly larger families than heterosexuals. Excluding mothers of non-first-born homosexuals from the analysis is a conservative way of controlling for this effect (conservative because birth order is only tenuously associated with homosexuality; see above).

Fecundities of grandparents of homosexuals and heterosexuals are not significantly different, whereas the difference in the fecundities of sons and daughters of maternal grandparents is highly significant (table 2).

Table 2. Reported fecundities of subjects’ relatives from the maternal and paternal lines (p-Value calculated using the Mann–Whitney test; n.s., not significant.)
relative class	Probabilidad de compartir el cromosoma X	homosexuales			Heterosexuales			p
		N	mean fecundity	s.d	N	mean fecundity	s.d
mothers	1	98	2.69	1.30	100	2.32	1.05	0.02
first-borns’ mothers	1	32	1.94	0.88	52	1.77	0.61	n.s.
Maternal aunts	0.75	95	1.98	0.98	121	1.51	0.97	0.001
maternal uncles	0.25	114	1.75	0.91	117	1.73	0.94	n.s.
maternal grandparents	0.5	91	3.55	2.57	100	3.39	1.85	n.s.
sons and daughters of maternal grandparents a	0.25–1	307	2.17	0.85	338	1.83	0.72	0.001
paternal aunts	0	111	1.75	1.07	129	1.94	1.13	n.s.
Paternal uncles	0	134	1.75	0.95	135	1.67	0.94	n.s.
paternal grandparents	0	88	4.03	2.72	99	3.81	2.43	n.s.
sons and daughters of paternal grandparents (excluding father) b	0	239	1.77	0.85	264	1.80	0.89	n.s.
a Cumulative fecundity of mothers, maternal aunts and maternal uncles.
b Cumulative fecundity of paternal aunts and paternal uncles.

4. DEBATE

Los resultados confirman la existencia de predictores biológicos previamente propuestos que explican en parte la homosexualidad del varón: (i) la prevalencia de homosexuales en la línea materna, lo que sugiere posibles factores genéticos en el cromosoma X (Hamer et al. 1993); y (ii) la cantidad de hermanos mayores de homosexuales, lo que sugiere un posible efecto de inmunización materno (Blanchard & Klassen 1996; Blanchard 1997). El análisis de regresión paso por paso muestra que ambas variables tienen un efecto limitado, por lo que explican alrededor del 20% de la variancia en orientación sexual; del efecto materno, sin embargo, se estima que tiene un peso relativamente mayor (14%) que la cantidad de hermanos mayores (6.7%). El hecho de que el orden de nacimiento y la cantidad total de hermanos varones no entraron en la regresión significa que estas variables ya están explicadas por la cantidad de hermanos varones mayores.

Otro resultado es que las mujeres en las líneas maternas de los homosexuales son significativamente más fecundas que las que están en las líneas maternas de los heterosexuales. No se encontraron, sin embargo, diferencias significativas cuando se comparan los parientes paternos de homosexuales y heterosexuales. Debería advertirse que la más alta fecundidad de las madres de los homosexuales está predicha por la hipótesis de inmunización de Blanchard (1997). De hecho, se necesitan múltiples nacimientos de varones para que se produzca la inmunización, y esto en nuestra sociedad se da solamente en madres altamente fecundas. Se podría argumentar que las tías podrían presentar una fecundidad más alta debido a efectos de familiaridad. Sin embargo, los efectos de familiaridad no explican por qué la fecundidad más alta debería estar presente solamente en la línea materna y no en las tías de la línea paterna. Por lo demás, la fecundidad más alta, aunque no resultó significativa (posiblemente debido al pequeño tamaño de la muestra), también se encuentra en madres cuyo primer hijo es homosexual, donde la hipótesis de inmunización no puede aplicarse, y no debería esperarse una fecundidad más alta.

Las diferencias de fecundidad observadas son compatibles, en el momento presente, con causas o bien fisiológicas o bien comportamentales (e.g. tasa de abortos más baja o capacidad de encontrar parejas incrementada, respectivamente), o con ambas. Los resultados de las tablas 1 y 2 sugieren que los factores genéticos, transmitidos por línea materna, incrementan tanto la probabilidad de ser homosexualidad en los varones como incrementan la probabilidad de la fecundidad en las mujeres. Los abuelos no muestran diferencias significativas en fecundidad. Adviértase que si la abuela es la portadora de los factores (probabilidad del 0.5), debería mostrar una fecundidad mayor, pero si el abuelo es el portador (probabilidad del 0.5), no esperamos que él muestre mayor fecundidad. Por lo tanto, no se espera una diferencia significativa entre las fecundidades de los abuelos de homosexuales y heterosexuales.

Ya hemos mencionado que la hipótesis de factores genéticos que favorecen la homosexualidad contradice la expectativa de que la selección natural eliminaría tales factores, con lo que se crea una paradoja. Nuestros datos resuelven esa paradoja al demostrar que podría haber ventajas reproductivas, hasta este momento insospechadas, asociadas con la homosexualidad del varón. Sin embargo, los modelos genéticos de homosexualidad que existen ahora son incapaces de incorporar  [accommodate] nuestros resultados. Un simple modelo genético de un locus podría predecir la persistencia de la homosexualidad, si se presumen que los homosexuales son homocigotos para un alelo que es beneficioso a los heterocigotos (MacIntyre & Estep 1993; McKnight 1997; Werner 1998).

Sin embargo, este modelo no explica las diferencias entre las líneas de pedigrí paterna y materna, ni tampoco explica la herencia preferencial materna de la homosexualidad. En lugar de ello, ambos rasgos pueden ser encontrados en modelos de locus único de genes que residen en los cromosomas sexuales (Rice 1998). Específicamente, la presunción de un alelo vinculado al cromosoma X y beneficioso para la fecundidad del varón, pero que va en detrimento de la fecundidad del varón, se amoldaría al patrón de nuestros datos. La existencia  de factores genéticos vinculados al cromosoma X y asociados con la homosexualidad del varón ha sido sugerida previamente a partir de análisis de vinculación de DNA de hermanos homosexuales (Hamer et al. 1993; Hamer & Copeland 1995; para opiniones en disidencia, véanse Risch et al. 1993; Rice et al. 1999). Sin embargo, el modelo enfrenta otra dificultad. Tomando como base nuestros datos, el alelo vinculado al cromosoma X debería reforzar sustancialmente la fecundidad de la mujer, en tanto que sería, como máximo, levemente detrimental para la fecundidad del varón tomada en general (nótese que, en la Tabla 2, la fecundidad de los tíos maternos de los homosexuales no está deprimida, a pesar del hecho de que cinco de estos individuos eran homosexuales o bisexuales sin hijos). Por tanto, el modelo predeciría que el alelo es muy común (Rice 1998), en tanto que la homosexualidad es poco común (Kinsey et al. 1948; Whitam et al. 1993; Hamer & Copeland 1995; Barbaglio & Colombo 2001).

El problema no se resuelve dando por sentado que el alelo conduce sólo raramente a la homosexualidad, porque, en este caso, el alelo también debería estar prevaleciente en las familias de los heterosexuales y, por tanto, no podría explicar las diferencias en fecundidad. Finalmente, se ha formulado como hipótesis (Miller 2000) que la homosexualidad podría ser resultado de la acumulació en un solo individuo de muchos alelos, cada uno de los cuales es, por sí mismo, beneficios, pero cuyo efecto acumulativo es favorecer la homosexualidad. Esto puede explicar por la persistente homosexualidad escasa, pero no las diferencias entre las líneas materna y materna o la herencia preferencial materna de la homosexualidad. Sin embargo, este modelo puede ser combinado con el modelo previo para obtener un modelo poligénico donde un alelo o más de uno estén vinculados al cromosoma X. En principio, un modelo de este gtipo podría reproducir nuestros descubrimientos, pero un análisis pleno de esta posibilidad está más allá del alcance del presente ensayo..

Finalmente, subrayamos que más del 79% de la variancia en orientación sexual del varón en nuestra muestra sigue sin estar explicada por los factores de un exceso de parentesco homosexual materno o por cantidad de hermanos mayores. Esto es consistente con estudios teóricos y empíricos que muestran que las experiencias individuales son un poderoso determinante del comportamiento sexual y de la autoidentidad del ser humano (Churchill 1967; Enquist et al. 2002; para otras especies, véanse D’Udine & Alleva 1983; Hogan & Bolhius 1994). A decir verdad, sigue siendo possible que la más alta incidencia de homosexualidad en la línea materna resulte de rasgos heredados cultural y no genéticamente. En muchas sociedades, como la de Italia septentrional, las madres pasan una gran cantidad de tiempo con niños de ambos sexos, especialmente durante los primeros años, que son críticos para el desarrollo de la identidad y orientación sexuales (Bailey & Zucker 1995; Smith et al. 1998). Esto sugiere que la madre y la familia de la madre podrían ser la fuente preferencial de parte del comportamiento y actitudes de un infante (Cavalli-Sforza & Feldman 1981; Cavalli-Sforza et al. 1982), lo que incluye rasgos relevantes a las futuras preferencias y comportamiento sexuales del infante. También se podría especular sobre la coevolución de genes y cultura (Cavalli-Sforza & Feldman 1981; Boyd & Richerson 1985; Laland et al. 1995). Por ejemplo, una mutación genética con las características descritas más arriba podría no ser ventajosa cuando la fecundidad es alta y está limitada solamente por la disponibilidad de recursos, como en la mayoría de las sociedades tradicionales, pero podría esparcirse más prestamente si la fecundidad es baja y los recursos abundantes, como se encuentra en países industrializados, como lo es Italia.

En conclusión, es claro que nuestros descubrimientos, si son confirmados por otras investigaciones, son solamente una pieza en un rompecabezas mucho más grande sobre la naturaleza de la sexualidad humana.

Nos sentimos reconocidos por la contribución fundamental de Giorgia Camperio Ciani a los temas teóricos de este estudio. Agradecemos a Robert Trivers, Jeffery Kurland y a dos árbitros anónimos por las útiles sugerencias y el debate de los argumentos presentados, y a Stefano Ghirlanda por debater las predicciones de los modelos genéticos de homosexualidad del varón. Esta investigación fue solventada por nuestros propios bolsillos.

REFERENCIAS

1. Bailey, J. M. & Zucker, K. J. 1995 Childhood sex typed behavior and sexual orientation: a conceptual analysis and quantitative review. Dev. Psychol. 31, 43–56.
2. Bailey, J. M., Pillard, R. C., Dawood, K., Miller, M. B., Farrer, L. A., Tivedi, S. & Murphy, R. L. 1999 A family history study of male sexual orientation using three independent samples. Behav. Genet. 29, 79–86.
3. Barbaglio, M. & Colombo, A. 2001 Omosessuali moderni. Gay e lesbiche in Italia. Bologna: Il Mulino.
4. Bell, A. P. & Weinberg, M. 1978 Homosexualities: a study of diversity among men and women. New York: Simon & Schuster.
5. Blanchard, R. 1997 Birth order and sibling sex ratio in homosexual versus heterosexual males and females. A. Rev. Sex Res. 8, 27–67.
6. Blanchard, R. & Klassen, P. 1996 H-Y antigen and homosexuality in men. J. Theor. Biol. 185, 373–378.
7. 2220 A. Camperio-Ciani and others Male homosexuality and female fecundity Proc. R. Soc. Lond. B (2004)
8. Bobrow, D. & Bailey, M. J. 2001 Is male homosexuality maintained via kin selection. Evol. Hum. Behav. 22, 361–368.}
9. Boyd, R. & Richerson, P. J. 1985 Culture and the evolutionary process. University of Chicago Press.
10. Cavalli-Sforza, L. L. & Feldman, M. 1981 Cultural transmission and evolution. Princeton University Press.
11. Cavalli-Sforza, L. L., Feldman, M. W., Chen, K. H. & Dornbusch, S. M. 1982 Theory and observation in cultural transmission. Science 218, 19–27.
12. Churchill, W. 1967 Homosexual behavior among males: a crosscultural and cross-species investigation. Englewood Cliffs, NJ: Prentice-Hall.
13. D’Udine, B. & Alleva, G. E. 1983 Early experience and sexual preferences in rodents. In Mate choice (ed. P. Bateson), pp. 311–327. Cambridge University Press.
14. Enquist, M., Ghirlanda, S., Wachtmeister, C.-A. & Lundqvist, D. 2002 An ethological theory of attractiveness. In Advances in visual cognition. I. Facial attractiveness (ed. G. Rhodes & L. A. Zebrowitz), pp. 127–151. Westport, CT: Ablex Press.
15. Goodman, L. A. 1961 Snowball sampling. Ann. Math. Stat. 32, 148–170.
16. Hamer, D. H. & Copeland, P. 1995 The science of desire. New York: Simon & Schuster. Hamer, D. H., Hu, S., Magnuson, V. L., Hu, N. & Pattattucci, A. M. 1993 A linkage between DNA markers on the X chromosome and male sexual orientation. Science 261, 321–327.
17. Heckathorn, D. D. 1997 Respondent-driven sampling: a new approach to the study of hidden populations. Soc. Probl. 44, 174–199.
18. Hogan, J. A. & Bolhius, J. J. 1994 Causal mechanisms of behavioural development. Cambridge University Press.
19. ISTAT, 1951–1981 Annali ISTAT: mortalita`, natalita`, fecondita`, comportamenti riproduttivi. Rome: Istituto Nazionale di Statistica.
20. Kinsey, A. C., Martin, C. E. & Pomeroy, W. B. 1948 Sexual behavior in the human male. Philadelphia: W. B. Saunders.
21. Laland, K. N., Kumm, J. & Feldman, M. W. 1995 Gene– culture co-evolutionary theory: a test case. Curr. Anthropol. 36, 131–156.
22. MacIntyre, F. & Estep, K. W. 1993 Sperm competition and the persistence of genes for male homosexuality. Biosystems 31, 223–233.
23. McKnight, J. 1997 Straight science: homosexuality, evolution and adaptation. New York: Routledge.
24. Miller, E. M. 2000 Homosexuality, birth order and evolution: toward an equilibrium reproductive economics of homosexuality. Arch. Sex. Behav. 29, 1–34.
25. Moran, P. A. P. 1972 Familial effects in schizophrenia and homosexuality. Aust. N. Z. J. Psychiatry 6, 116–119.
26. Muscarella, F. 2000 The evolution of homoerotic behavior in humans. J. Homosex. 40, 51–77.
27. Rice, G., Anderson, C., Risch, N. & Ebers, G. 1999 Male homosexuality: absence of linkage to microsatellite markers at Xq28. Science 284, 665–667.
28. Rice, W. 1998 Sex chromosomes and the evolution of sexual dimorphism. Evolution 38, 735–742.
29. Risch, N., Squires-Wheeler, E. & Keats, B. J. B. 1993 Male sexual orientation and genetic evidence. Science 262, 2063–2065.
30. Smith, P. K., Cowie, H. & Blades, M. 1998 Understanding children’s development. Oxford: Blackwell.
31. Spreen, M. & Marius, H. 1992 Rare populations, hidden populations and link-tracing designs: what and why? Bull. Methodol. Sociol. 6, 34–58.
32. Watters, J. K. & Biernacki, P. 1989 Targeted sampling options for the study of hidden populations. Soc. Probl. 36, 416–430.
33. Werner, D. 1998 Sobre a evoluc¸a˜o e variac¸a˜o cultural na homosexualidade masculina. In Masculino, feminino, plural (ed. J. M. Pedro & M. P. Grossi), pp. 99–129. Floriano´ polis, Brazil: Mulheres.
34. Whitam, F. L., Diamond, M. & Martin, J. 1993 Homosexual orientation in twins: a report on 61 pairs and three triplet sets. Arch. Sex. Behav. 22, 187–206.
35. Wilson, E. O. 1975 Sociobiology: the new synthesis. Cambridge, MA: Harvard University Press.