Vol 11 No 17 27 Noviembre 2000 3829
NeuroReport 11:3829-3834
MOTIVATION, EMOTION, FEEDING, DRINKING NEUROREPORT
La base neural del amor romántico
Andreas Bartels and Semir Zeki
Wellcome Department of Cognitive Neurology, University College London, London WC1E 6BT, UK. Received 5 September 2000; accepted 26 September 2000
Se han estudiado los correlatos neurales de muchos estados emocionales, en los últimos tiempos a través de la técnica de la IfRM (=fMRI). Sin embargo, no se sabe nada sobre los sustratos neurales involucrados en evocar uno de los estados afectivos más abrumadores de todos, el del amor romántico, sobre el cual informamos aquí. La actividad en los cerebros de 17 sujetos que estaban profundamente enamorados fue escaneada usando fMRI, mientras veían retratos de sus parejas, y comparamos con la actividad producida por ver retratos de tres amigos de edad, sexo y duración de amistad similares a los de sus parejas. La actividad estuvo restringida a los foci en la ínsula medial y en la corteza anterior cingulada y, subcorticalmente, en el núcleo caudato y el putamen, todos bilateralmente. Se observaron deactivaciones en el giro cingulado posterior y en la amigdala y fueron lateralizados a la derecha en los córtices prefrontal, parietal y temporal medio. La combinación de estos sitios difiere de los estudios previos de emoción, sugiriendo que una red de aéreas única en su género es responsable de evocar este estado afectivo. Esto nos conduce a postular que el principio de la especialización funcional de la corteza se aplica también a los estados afectivos.
Palabras Clave: Cingulado Anterior; Apego; Emoción; IMR [fMRI]; Amistad; Respuesta galvánica dérmica; Ínsula; Amor; Striatum
INTRODUCCIÓN
El amor romántico, celebrado por eras como uno de los estados afectivos más abrumadores, ha sido la inspiración de algunos de los más elevados logros de la humanidad. Característicamente dirigido a una sola persona, es un sentimiento complejo que involucra componentes eróticos, cognitivos, emocionales y comportamentales [1-3], que son difíciles si no imposibles de desenredar. Por tanto cualquier estudio del `amor romántico’ es un estudio de un sentimiento con varios componentes, algunos de los cuales, como el erótico, puede también actuar independientemente de los otros; la inversa no es verdad, porque todos los componentes arriba mencionados constituyen ingredientes esenciales del amor romántico. La entrada visual de datos juega un rol conductor en excitar y sostener el amor romántico y sin embargo nada se sabe de los mecanismos neurales que subyacen en este complejo sentimiento. Esto, junto con la alta posición que el amor romántico asume en las vidas de la mayoría, aunque sea de modo transitorio, impulsó este estudio de imágenes. Dado su carácter único, formulamos la hipótesis de que puede haber sistemas o senderos especiales para el amor romántico.
Los estudios pasados de imágenes neurales de emociones han mapeado áreas cerebrales responsables de producir un estado emocional, o los responsables de reconocer uno; aquí nos concentramos en los primeros. Los estados afectivos negativos tales como el miedo, el enojo, la ansiedad y la tristeza [4-10] han sido estudiados más extensivamente que los positivos como la felicidad [5,6], la excitación sexual [11,12] o los estados `placenteros’ provocados por estimulación visual [8, 9, 13]; aquí nos concentramos en los últimos. Queremos mapear los correlatos neurales de este estado afectivo cuando es generado por una entrada de datos visual que es emocionalmente neutra para un observador externo. Se ha publicado un resumen de nuestros resultados [14].
MATERIALES Y METODOS
Sujetos y estimulos: Los voluntaries que declaraban estar `verdadera, profunda y locamente enamorados’ fueron reclutados por afiches y via internet. De unos ~70 que habian replicado (75% de los cuales fueron mujeres), 17 sujetos normales fueron elegidos por medio de cortas afirmaciones escritas que describían hasta qué punto estaban enamorados y por una entrevista (11 mujeres; todos diestros excepto un sujeto varón; edades 21-37, mediana 23, promedio 24.5 años). Estaban representados once países y varios grupos étnicos. Todos dieron su consentimiento informado por escrito. Antes o después del escaneo se midió la respuesta dérmica galvánica en respuesta a los retratos (véase después). Después del escaneo, los sujetos llenaron la version corta de la ‘escala de amor apasionado [passionate love scale]’ (PLS) [15], de la que se piensa que es un medio confiable para la cuantificación de este complejo sentimiento. La PLS pide a los sujetos que evalúen la verdad de afirmaciones como: `Para mí, XXX es la perfecta pareja romántica’ mediante puntajes de 1 a 9, donde 9 es el máximo. En una modificación leve de la PLS; les pedimos a nuestros sujetos que asignaran puntajes correspondientes al momento en que estábamos escaneándolos. Sus altos puntajes promedio de 7.55 ± 0.97 eran más altos que los puntajes más altos informados en la versión original (7.36 para mujeres en el estadio de `estar saliendo exclusivamente’ de su relación [15]). Durante el escaneo cada sujeto miraba fotos coloreadas de los rostros de cuatro personas contra un fondo neutro: su novio o novia y tres amigos del mismo sexo que su pareja amada. Los cuatro eran de edad similar, y la duración de las amistades (4.3 ±5.2 años, mediana 3 años) no era más corta que la de la relación amorosa (2.4 ±1.7 años, mediana 2.3 años). Diez sujetos proveyeron un retrato por persona, siete proveyeron dos. Las fotos fueron mostradas por 17.36 s (4 TRs) cada una, en nueve permutaciones al azar de las cuatro personas. Las secuenc ias fueron contrabalanceadas a través de los sujetos y duraron 10 min 25 s. A los sujetos se los instruyó en que miraran los retratos, pensaran en la persona vista y se relajaran. Después del escaneo, se les pidió que informaran su experiencia emocional mientras miraban las diferentes fotos, y cada uno confirmó haber sentido estar enamorado cuando veía a la pareja (véase abajo). Se inform un decaimiento de la respuesta emocional con unas pocas repeticiones últimas de los nueve ciclos de cuatro personas. Por lo tanto analizamos los datos de fMRI no solamente para todas las nueve repeticiones,, sino también para las primeras seis (primeros 6 min 57 s). Los resultados fueron los mismos para ambos y todos los datos mostrados aquí son de las primeras seis repeticiones de la totalidad de los 17 sujetos.
Después del escaneo, a los sujetos se les pedía que asignaran puntaje a sentimientos de amor y excitación sexual en una escala de 1 a 9, donde 9 era el máximo, mientras miraban a la pareja amada y cuando miraban amigos. Como era de esperar, la excitación sexual era uno de los components de los sentimientos cuando se miraba a la pareja amada, pero los sentimientos de amore ran claramente dominantes, y obtenían puntajes de casi el doble que la excitación sexual para seres amados comparados con amigos (Fig. 1): sentimientos de amor: pareja amada 7.46 ±1.1, amigos 3.2 ±1.3; ecitación sexual: pareja amada 4.4 ±2.2, amigos 1.4 ±0.7. También se les pedía que informaran cualesquiera otras asociaciones o imágenes que hubieran tenido durante el escaneo, sea ante amigos o parejas amadas. No emergieron ni imaginería ni asociaciones comunes.
Sentimientos de amor. Excitación sexual
Fig. 1. Los puntajes de los sujetos dados a sus sentimientos de amor y excitación sexual cuando veían retratos de la pareja amada (barras negras) y retratos de amigos (barras grises) en una escala de 1 a 9, con 1 .ninguna, 4 .moderado and 9 .muchísimo. Los puntajes muestran que la contribución de la actividad cerebral que se desprenden de los sentimientos de amor domina sobre los de la excitación sexual, pero que ambos forman componentes de la experiencia del amor romántico registrado en términos de actividad cerebral.
Respuesta dérmica electro-galvánica [Electro-galvanic skin response] (GSR): En un día separado, antes o después del escaneo, se midió la GSR ante los retratos (n .15) (Fig. 2). Se presentaron los retratos en una secuencia seudoazarosa, de 10 s sin espacio temporal entre retratos; las GSRs ante los primeros dos eran descartadas para minimizar los efectos de novedad / adaptación, dejando 15 retrtos de parejas amadas y 17 retratos de amigos. La respuesta GSR normalizada ante una foto era dada por el pico de GSR de 1-4 seg después de la presentación de la foto (la GSR en respuesta a la foto) de la cual se sustraía la línea de base (minimo de GSR dentro de los 2 s siguientes a la presentación de una foto). Esto fue entonces normalizado dividiéndolo por la diferencia entre el pico máximo y la línea de base en la totalidad de la secuencia.
Este paradigma pudo haber sido optimizado, e.g. usando una secuencia similar como en el escáner, donde cada persona se mostraba con igual probabilidad, en tanto que aquí cada categoría (amigos / pareja amada) aparecía con igual probabilidad. Esto casi ciertamente hubiera conducido a GSRs todavía más altos ante retratos de la pareja amada. Además, la GSR es extremadamente inespecífrica, y cualquier emoción o incluso asociación, sea positive o negative, puede conducer a una GSR realzada. La aplicación de GSR a retratos de personas conocidas de los sujetos, cada una de las cuales generaba asociaciones específicas, parece por lo tanto un abordaje bastante riesgoso para detector una emoción muy específica. A pesar de estos factores, todos los cuales trabajaban en contra de un resultado positivo, encontramos que para el grupo de sujetos en su conjunto, la GSR ante retratos de la pareja amada era significativamente más alta que ante los retratos de amigos (t-test, p < 0.0025), confirmando objetivamente una respuesta emocional diferencial ante la pareja comparada con los amigos.
Sujeto
mediana GSR
Fig. 2. Las respuestas galvánicas de piel (GSRs) inducidas cuando 15 sujetos vieron retratos de sus parejas amadas (en negro) y las de sus amigos (en gris). En el grupo entero, la GSR ante parejas amadas es significativamente más grande que la GSR ante amigos (t-test, p , 0.0025). Para GSRs reunidas en sujetos solteros sobre 32 retratos solamente los indicados con un estrella alcanzaron una diferencia estadísticamente significante. Barras negras: mediana GSR ante la pareja amada, barras grises: mediana GSR ante amigos. Recuadro inserto: un rastro de muestra del sujeto no. 5. Líneas grises: aparición de retrato mostrando un amigo, negro: aparición de retrato mostrando la pareja amada. Los retratos eran presentados cada diez s.
Image acquisition and analysis: Data for all 17 subjects were acquired in a 2 T Siemens Vision MRI scanner and analyzed using SPM99 (www.®l.ion.ucl.ac.uk) [16], as described elsewhere [17]. Activity in the whole head was measured using an echo-planar imaging sequence (EPI) that acquired 48 transverse slices (2.5 mm thickness, 0.5 mm gap), each subtending 64 3 64 voxels of 3 3 3 mm. Repetition time (TR) of each whole-brain acquisition was 4.341 s, echo time (TE) 40 ms. Data were smoothed with a Gaussian kernel of 10 mm full width at half maximum. All four viewed people were modelled using a multiple regression analysis and contrast images for the comparisons lover vs friends and friends vs lover were calculated. In a second level (random effects) analysis a t-test was applied to the 17 contrast images of all subjects to obtain those areas that were commonly activated across the whole group, making the results presented here valid for the population that the subjects are representative of. This type of analysis reveals the regions that are commonly activated in all subjects, and therefore the common denominator of regions involved in love. The ICA analysis [18,19] was performed as reported elsewhere [17], with voxel sizes of 4 3 4 3 4 mm to reduce the computational load.
RESULTS
No visual area in the occipital lobe or in the fusiform gyrus, which is involved in various aspects of visual face recognition, including attention to faces [20], was activated or deactivated. Instead, the blood oxygen level dependent signal (BOLD) specific to viewing pictures of the loved partner revealed activity focally restricted to two main cortical areas remote from the visual brain, the middle insula, mainly on the left, and the anterior cingulate cortex bilaterally ( p , 0.001, uncorrected, random effects analysis); with a lowered threshold ( p , 0.005), bilateral activation in the posterior hippocampus became apparent. There were also prominent activations in two subcortical parts of the cerebrum, the head of the caudate nucleus and the putamen, both stronger on the left, and in sites in the cerebellum ( p , 0.001, uncorrected, random effects analysis) (Table 1; Fig. 3 a,b). The regions apparent in the reverse contrast (friends vs. partner) were interpreted as deactivations specific to viewing the loved partners (Table 1; Fig. 4). Cortically, these were concentrated in the right prefrontal, parietal, and middle temporal cortex, and in the posterior cingulate gyrus and medial prefrontal cortex. Subcortically, there was a deactivation in the posterior amygdaloid region.
Cuando los datos entre hombres y mujeres se analizaron separadamente, ambos mostraron los mismos patrones de activación y desactivación que se encontraban en la totalidad del grupo. Sin embargo, el número limitado de sujetos varones no permitió una comparación estadística de población entre los dos géneros.
We further analyzed each subject with an independent component analysis (ICA) [18, 19], which is capable of determining brain areas that are coactive and therefore have an activity timecourse that differs from the remaining activity in the brain [17,21,35]. In most subjects ICA isolated the insula and the anterior cingulate cortex bilaterally in independent components that did not include other regions, indicating that while left and right insula were active cooperatively, their activity and that of the cingulate cortex was comparatively distinct from each other and from that in other regions (Fig. 1c). The characteristic activity timecourse of each of these areas suggests that each has a distinct role.
DISCUSIÓN
En este estudio usamos un modo novedoso de estudiar las bases neurales de los estados afectivos en un sentido muy amplio. Los estudios previos habían inducido emociones a través del uso de escenas visuales o, de modo menos común, a través de eventos autobiográficos. Asimismo, habían comparado estados emocionales positivos con negativos. Aquí por primera vez hemos intentado explorar los correlatos neurales de relaciones personales; además, hemos comparado dos estados emocionales positivos.- Este estudio es por lo tanto un intento inicial de explicar las bases neurológicas de uno de los ingredientes más importantes de la interacción humana, el de las relaciones interpersonales, que esperamos será extendido por futuros estudios.
Fig. 3. Actividad generada cuando los sujetos veían retratos de su pareja amada comparada con la producida cuando veían retratos de sus amigos. La actividad, restringida solamente a unas pocas areas, se muestra en secciones sagital (x .ÿ4 mm), transversa (z .ÿ6 mm), y coronal (y .0 mm) superpuestas en tajadas tomadas a través de un cerebro patron en (a) y en proyecciones de cerebros vítreos en (b). ac, anterior cingulate; cer, cerebellum; I, insula; hi, r hipocampo posterior y la actividad en sección coronal de núcleo caudado (C) y putamen (P). Data are from a SPM random effects group analysis of 17 subjects (glassbrains: p , 0.001 (Z .3.69), sections: p , 0.005 (Z .2.92), both uncorrected with an extent threshold of 6 voxels. (c) An independent component analysis applied to single subjects isolated activity in the insula and the anterior cingulate cortex separately, and in 9 of 11 the components did not involve any other regions. Shown are two independent components from a single subject, in which the one containing the insula included also a more frontal region. The associated activity timecourses are stimulus triggered averages, averaged for all nine repeats and time-locked around the ‘love’ condition (blue bar: 17.4 s). Error bars .s.e.
Dada la complejidad del sentimiento del amor romántico, no fue sorprendente que la actividad estuviera dentro de regiones del cerebro de las que se sabe que están activas en otros estados emocionales, incluso si el patrón de actividad evocado aquí es único. Esto hace surgir la cuestión del grado de superposición en los sitios de actividad entre éste y los estudios previos. Las estructuras corticales y subcorticales involucradas son granes y muchas activaciones previamente informadas yacen en subdivisiones de estas estructuras que son distintas y distinguibles de las nuestras. Cuando hay una superposición de activación sospechada (véase después), su grado es difícil de determinar a partir de la información anatómica disponible en muchos estudios previos. Lo que parece ser cierto es que, incluso teniendo en cuenta una posible superposición, el patrón de activación obtenido aquí fue sin embargo único en su género, tanto en la identidad y combinación de lugares involucrados. Para nosotros, la sorpresa era sacar la conclusión de que la actividad estaba restringida a tan pocas áreas con una extensión espacial pequeña, dado que el amor romántico involucra varios componentes no fácilmente disociables.
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Faces, familiarity and attention: By restricting the experiment to views of faces alone, we hoped to minimize the differences in visual stimulation, and thus concentrate on a difference in emotional attachment. This approach may be complicated by two potentially confounding variables, of familiarity and attention. Even though all the faces were highly familiar to our subjects, it is not unreasonable to assume that the face of a loved person is likely to be more familiar than that of friends. But imaging studies reassure us that familiarity with a face leads to heightened activity within the part of the visual cortex specialized for face processing in the fusiform gyrus, and other areas not activated here [22]. Similarly, it is plausible to suppose that the loved face attracts more of the subjects attention than the faces of friends. But previous studies show that attention to faces or even features associated with them leads to increased activity in the fusiform gyrus and in other, nonvisual areas, none of which were activated here [20]. We thus conclude that neither variable influenced our results.
Activations: The insula is related to a variety of emotional functions [23]. Lesions in it can have severe emotional consequences, among them those related to the interpretation of visual input. Imaging studies of various negative emotional experiences have localized activity to a region of the anterior insula that is distinct from our medial one [23]. Interestingly, attractiveness of unfamiliar faces was reported to correlate positively with blood ¯ow in the left insula [24], in a region that does seem to overlap with ours.
The large anterior cingulate cortex consists of several functionally distinct components [25]; several of its subdivisions play an important role in emotional function. Whilst previous imaging experiments involving different emotions have attributed activity to ‘the anterior cingulate’, they almost certainly activated different subdivisions within it. In particular, the anterior cingulate cortex includes regions implicated in happy states [6], attention to one’s own emotional state and especially social interactions which involve assessing one’s own and other people’s emotions and states of mind [25,26]. The locus activated in our study is small and localized to a ventral region distinct from the regions activated in most studies mentioned above, which are often restricted to dorsal parts of the anterior cingulate (BA 32), which is unfortunately not usually distinguished from the more ventral region (BA 24) involved here. The distinction between the (dorsal) region of the anterior cingulate activated in many studies of emotion and the ventral one activated here argues for functional subdivisions related to emotions within the anterior cingulate too.
The two subcortical zones activated, the caudate nucleus and putamen, are also amongst the most commonly activated regions in studies involving both positive [11- 13,24,27,28] and negative emotions [5,6,8] (see also [29]), probably in different subdivisions. Both have been considered to be part of the extrapyramidal motor system, raising the question whether the activity we observed is related to increased motor planning or imagery associated with a loved person. This is unlikely because studies on motor imagery, mental rotation and motor execution typically do not activate either structure, while activating other regions not implicated in this study [30]. In contrast, it is noteworthy that dopamine release due to success in a video game has been localised to a broad region in the striatum that overlaps at least with the activity reported here in the putamen [31]. Collectively, these results call for a reappraisal of the role of the putamen and the caudate in emotional states and as parts of the extrapyramidal motor system.
Desactivaciones: In charting the neural basis of so complex an emotion, the deactivations are also important, since the nature and strength of the emotion itself may be dictated in part at least by a complex balance between the two. The widespread deactivations that we have observed have their counterpart in previous studies which have shown that happiness correlates with deactivations in the right prefrontal and bilateral parietal and temporal cortices [5]. Conversely, it is striking to note that sadness and depression correlate with activation in some of the cortical regions deactivated in our study, especially the right prefrontal cortex [10], whose arti®cial inactivation by means of transcranial magnetic stimulation has proven to result in successful treatment against depression [32]. The posterior cingulate cortex is one of the most commonly activated region in emotional studies [29], but its exact function remains poorly understood. The deactivation of the amygdaloid region is of special interest, since activity in it correlates with fear, sadness and aggression, and is thought to mediate emotional learning [33]; activity in it increases from the most happy to the most fearful facial expression viewed [28]. This differential response is further emphasised by our results which show that, within experienced positive emotions, the amygdaloid region is more active when viewing friends than the loved partner.
Fig. 4. Deactivaciones reveladas por una comparación de actividad cerebral generada cuando los sujetos vieron retratos de sus amigos con la producida cuando vieron el retrato de su pareja bien amada. Corticalmente, las desactivaciones estuvieron lateralizadas a la derecha dentro del córtex prefrontal, el giro temporal medio y el córtex parietal, como es evidente (a) en la proyección sobre las superficies corticales en vistas laterales y frontales de un cerebro patrón y (b) en proyecciones cerebrales vítreas. (c) La sección sagital (x .4 mm) muestra desactivaciones en el giro cingulado posterior (pc) y en la corteza medial prefrontal (mp). (d) La sección coronal (y .ÿ8 mm) muestra desactivación en la región amigdaloide izquierda (A). Fijación de umbrales: como en Fig. 3, con (a) fijado como umbral de (b).
Estudios de excitación sexual: La excitación sexual por supuesto nunca está lejos del amor romantic, haciéndolo especialmente interesante para considerer el grado en que ambos fenómenos están neuronalmente enredados el uno con el otro. Dos estudios de excitación sexual [11, 12] no informaron activaciones que se superpusieran con las nuestras, pero ambos activaron regions adyacentes a las nuestras en el giro anterior cingulado, una en el núcleo caudado izquiero y en la insula derecha [11], y la otra en el globo pálido derecho [12]. Las desactivaciones se informaron en la corteza cingulada posterior [11] y en el hemisferio derecho [12], con esta última superponiéndose con la nuestra en BA 8. Sin embargo es sorprendente que los estudio de euforia inducidos por agonistas de cocaine y mu-opioides hayan mostrado actividad incrementada en foci que parecen superponerse con todos los foci activados en nuestro estudio: la corteza cingulado anterior [27,34], la insula, el núcleo caudado y el putamen [27]. Esto sugiere un vínculo neural potencialmente estrecho entre el amor romántico y los estados eufóricos.
CONCLUSION
Hemos tratado de identificar la actividad cortical asociada con el estado de amor romántico, comparando una emoción positive (amor romántico) con otra (amistad). Nuestros estímulos fueron emocionalmente indistinguibles para un observador externo: la diferencia entre la pareja y los amigos era emocional, evidente para el sujeto en cuestión solamente. Al mostrar que un conjunto único en su género de aéreas interconectadas se vuelve activo cuando los humanos ven el rostro de alguien que genera un conjunto de emociones único en su género y característico, hemos mostrado que subyacente en una de las más ricas experiencias de la humanidad hay un sistema cerebral funcionalmente especializado. Es quizás sorprendente que un sentimiento tan complejo y abrumador debiera correlacionarse diferencialmente con la actividad en tales regiones restringidas del cerebro, y as fascinante reflexionar en que el rostro que lanzó un millar de barcos lo haya hecho a través de una expansión de corteza tan limitada. Dada la complejidad del sentimiento del amor romántico, y su capacidad de euforizarnos, excitarnos y perturbarnos y por ello influir en tanto de nuestro comportamiento, sería sorprendente que estas áreas actuaran en aislamiento. Las ampliamente difundidas conexiones corticales de las aéreas diferenciadamente activadas aquí sin duda no es un medio de reclutar más áreas durante este complejo estado emocional, con un patrón de actividad que puede diferir entre individuos y situaciones, lo que sin duda futuros estudios dilucidarán. Dada la condición única en su género del patrón de actividad evocado, no es irrazonable suponer que otros estados emocionales únicos en su género se correlacionarán con actividad en otros subsistemas del cerebro funcionalmente especializados.
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Acknowledgements: Our work is supported by the Wellcome Trust London; A.B. is supported by the Swiss National Science Foundation. We thank G. Caffarena for technical help in recording the galvanic skin responses and R. Perry, R. Turner, R. Dolan and C. Frith for their valuable comments on the manuscript.